A série se passa em 1946, quando Peggy tenta se ajustar ao emprego administrativo na SSR (Reserva Científica Estratégica) e à vida de solteira, depois de perder o amor de sua vida, Steve Rogers, o Capitão América. Mas tudo muda, quando um velho conhecido, Howard Stark, é acusado de ter liberado suas armas de destruição em massa no mercado negro. Peggy, a única pessoa em que ele confia, deve localizar os responsáveis, livrar-se das armas e limpar o nome dele.